Ini tahun 1946, dan perdamaian telah memberikan pukulan serius bagi Peggy Carter ketika dia mendapati dirinya terpinggirkan ketika para pria pulang dari pertempuran di luar negeri. Bekerja untuk SSR (Cadangan Ilmiah Strategis) rahasia, Peggy harus menyeimbangkan melakukan pekerjaan administrasi dan melakukan misi rahasia untuk Howard Stark sambil mencoba menavigasi kehidupan sebagai wanita lajang di Amerika, setelah kehilangan cinta dalam hidupnya – Steve Rogers.